三国、西晋时，今土默特右旗境属拓跋鲜卑统辖区。

东晋十六国时，代建国元年（338），今旗境属代都城盛乐政权统治区内；前秦建元十八年（382），今旗境属前秦政权统治区内。

北魏太和二十一年（497），今旗境属朔州云中郡，治所盛乐（今和林格尔县土城子乡古城）。

隋开皇四年（584），置油云县（治所今土默特右旗），隶属云州（县不久即废）。

隋大业八年（612）时，今旗境属榆林郡。

唐调露初（679），设云中守捉使，隶属单于都护府。

辽、金和元朝，今旗境均属云内州管辖区域。

明朝，今旗境属云内县，隶属丰州。明隆庆五年（1571）5月，土默特部首领阿拉坦汗受封顺义王，在土默川始建城寺（城和寺庙合一）。明万历三年（1575）建成，明朝赐名福化城（今美岱召，原名灵觉寺，后改寿灵寺）。福化城内既有殿堂供奉佛像，又有顺义王家族世代住的楼院。有记载“城寺兼具城堡、寺庙和邸宅的功能，在内蒙古地区仅此一处”。